Akinmusire est né et a grandi à Oakland. Il a été séduit par le saxophoniste Steve Coleman alors qu'il était encore au lycée. Il a étudié à la Manhattan School of Music et a remporté en 2007 le prestigieux Concours international de jazz Thelonious Monk. Plus tard la même année, il a sorti son premier album, « Prelude to Cora », qui mettait en valeur ses variations inventives et son jeu ample et fluide. Son deuxième album, « When The Heart Emerges Glistening », a marqué le début d'une décennie d'albums chez Blue Note. En 2015, il a participé à l'album primé « To Pimp A Butterfly » du rappeur Kendrick Lamar. Son huitième album, « Owl Song », l'a vu collaborer avec le guitariste Bill Frisell et le batteur Herlin Riley.
